Oriënteren en bewegen van de zintuigen

ORIËNTEREN EN BEWEGEN VAN DE ZINTUIGEN

In de tijd oriënteren op wat aangenaam is, komt overeen met actief afstemmen van het bewegingsritme van het zintuig.

Het is inmiddels een algemeen geaccepteerd feit dat zintuigen alleen functioneren als zij bewegen. Hou je vingers stil en je voelt niets, pas bij het bewegen ontstaat er een tastgewaarwording. Die beweging kan iemand anders verrichten of jijzelf. Ook bij het oog is dit het geval. Een oog zendt pas visuele informatie door naar de hersenen als de retina bewegingen opvangt. Dit kan gebeuren door onverhoedse bewegingen in de omgeving of omdat het oog zelf bewogen wordt (O’Regan&Noe, 2001). De motoriek van het zintuig speelt dus een onmisbare rol bij zintuiglijke gewaarwording.

Veel bewegingen die wij in onze wereld aantreffen, kennen specifieke ritmen. Zo heeft menselijke emotionele communicatie, met zijn prosodische stembuigingen en snelheid van spreken, handelingen, gelaatsuitdrukkingen en hoofdbewegingen een ritme van 1-3 Hz, wat een delta-ritme wordt genoemd (Schroeder e.a., 2008). Pasgeborenen zijn heel gevoelig voor dergelijke ritmen (Querleu e.a., 1988). Hersenonderzoek heeft vastgesteld dat het EEG-ritme – elektrische activiteit die op de hoofdhuid geregistreerd kan worden als verschillende hersengebieden gecoördineerd samenwerken – tijdens emotionele communicatie gekenmerkt wordt door hetzelfde deltaritme (Schroeder e.a., 2008).

Deltaritme wordt in hersengebieden, als bijv. de insula, aangetroffen als er een homeostatisch tekort wordt ervaren. Het is betrokken bij aandacht en de detectie van de kwaliteit (aangenaam of onaangenaam) van sensorische indrukken (Knyazev, 2007; Schutter & Knyazev, 2012). Bovendien domineren deltaoscillaties in de vroege ontwikkelingsstadia van het kind (Knyazev, 2012).

Het is dus aannemelijk dat een baby die honger heeft en wordt opgevangen door een verzorger die hem koestert, voedt en tegen hem praat, beiden in een ritme bewegen dat gekenmerkt wordt door deltafrequentie. Dit deltaritme kan worden waargenomen bij uiterlijk waarneembare bewegingen van emotionele communicatie, maar is ook kenmerkend voor de oscillaties van hersengebieden die bij deze bewegingen betrokken zijn en voor de oscillaties van hersengebieden die geassocieerd worden met de interoceptie van homeostatische behoeften.

Als de interactie tussen baby en verzorger aangenaam is, krijgt de baby aandacht voor de acties van de verzorger. Dit komt omdat de baby gebruik gaat maken van wat Schroeder e.a. (2010) actieve waarneming noemen. Dit is het proactief instellen van het motorische deel van een zintuig op het verwachte ritme van een reeks aangename zintuiglijke kwaliteiten. De pasgeboren baby die in de eerste dagen overweldigd wordt door een veelheid aan prikkels waar hij niets mee kan, ontwikkelt al snel een selectiemechanisme om aandacht te geven aan wat mogelijk aangenaam zal zijn en al het andere te negeren. Lakatos e.a. (2008) spreken over het ‘oriënteren van aandacht in de tijd’, waarbij een signaal, zoals bijv. enkele ritmisch uitgesproken woorden van de moeder, aangeeft dat er meer aangename gewaarwordingen verwacht kunnen worden in hetzelfde ritme. Als de baby dit signaal oppikt, kan hij met behulp van een fasereset inhaken op de rest van de ritmische reeks. Het resetten van een fase kun je vergelijken met wat je doet als je, gearmd met een ander, merkt dat je uit de pas loopt. Met een kleine huppel breng je jouw pas overeen met die van de ander.

De fasereset is een proactief afstemmen van het motorische deel van een zintuig op de temporele structuur van een ritmische reeks aan aangename zintuiglijke kwaliteiten zodat zij op het juiste moment samenvallen met het natuurlijke EEG-ritme. Neuronale ritmen of oscillaties zoals gemeten kunnen worden door EEG-registratie, worden veroorzaakt door schommelingen in activiteit van samenwerkende groepen neuronen in de hersenen. Momenten dat neuronen optimaal kunnen vuren worden afgewisseld met momenten dat het vermogen om te vuren afneemt en een rustpauze ontstaat voordat zij weer opnieuw kunnen vuren. Als hersengebieden samenwerken is er een gelijktijdige afwisseling in vuren en pauzeren van grote groepen neuronen. Reeksen van sensorische input die precies op het moment dat neuronen optimaal kunnen vuren worden binnengehaald, worden versterkt en doorgegeven aan de samenwerkende hersenhiërarchie voor verdere verwerking en opslag in (geheugen)modellen. Maar reeksen van sensorische input die binnenkomen op momenten dat de neuronen al zwakker gaan vuren of herstellen, zullen weinig of niet doorkomen. Mensen zijn in staat om met behulp van een fasereset de bewegingscomponent van hun zintuig zo af te stemmen op een ritmische reeks zintuiglijke kwaliteiten dat zij binnenkomen op momenten dat de neuronen optimaal geëxciteerd kunnen worden.

Alleen sensorische stimuli waarvan verwacht wordt dat zij aangenaam zullen zijn worden dan doorgegeven om perceptuele modellen te informeren. Alle sensorische stimuli die in een ander ritme worden aangeboden of aritmisch zijn, worden genegeerd. Zij zullen perceptuele modellen niet veranderen.

Het oriënteren van een pasgeborene vindt plaats binnen een ‘interactieve ruimte’.

Het zojuist beschreven perceptuele selectiemechanisme wordt niet gebruikt om meer te weten over een omgeving die als ‘daarbuiten’ wordt ervaren. Het maakt geen deel uit van een oriëntatiemechanisme dat probeert vast te stellen waar iets is in de ruimte daarbuiten of wat de visuele en auditieve eigenschappen daarvan zijn. Het selectiemechanisme houdt zich alleen bezig met wat er in de interactie aangenaam of onaangenaam is. Alleen die ritmische reeksen van sensorische kwaliteiten die bij een eerder contact met het lichaam aangename gevoelens opleverden, die ritmiek wordt herinnerd en vervolgens gebruikt om zich te openen voor wat er op het lichaam afkomt. De actieve waarneming (Schroeder e.a., 2008; Schroeder & Lakatos, 2009) vindt alleen plaats in de nabije ruimte rond het lichaam waar contact wordt gemaakt. Het is de interactieve ruimte die in wetenschappelijke artikelen ook wel de ‘peripersoonlijke ruimte’ wordt genoemd. Het is een grenszone tussen lichaam en de omgeving (Makin e.a., 2008 ‘de andere hand), waar geur, auditieve en visuele gewaarwordingen ondergeschikt zijn aan de lichamelijke gewaarwordingen en de daarmee gepaarde gevoelens van aangenaamheid en onaangenaamheid. De ruimtelijke uitgebreidheid van de peripersoonlijke ruimte wordt op een dynamische manier bepaald door het vestibulaire systeem (Pfeiffer e.a., 2018) dat voortdurend vaststelt waar de peripersoonlijke ruimte van een bewegend lichaam zich bevindt, waar de stimuli die in deze ruimte worden waargenomen, zich bevinden ten opzichte van het lichaam en waar op het lichaam zij contact zullen maken. Auditieve en visuele stimuli worden met elkaar geïntegreerd mits zij qua tijd en plek in de peripersoonlijke ruimte samenvallen. Deze ruimte is gecentreerd in de romp en de andere kleinere representaties van hoofd- en armbewegingen zijn daaraan geijkt (Serino e.a., 2015). Clemens (2011) laat zien dat deze romp-gecentreerde ruimte wordt aangegeven door lichaamssensoren die Mittelstaedt (1992; 1998) ‘somatische graviceptoren’ heeft genoemd.

Het vestibulaire systeem verschaft de bewegingen een absoluut kader waarin bewogen kan worden. Dit komt omdat het vestibulaire systeem inertiesensoren heeft die geactiveerd worden zodra het lichaam (en alles aan en in het lichaam) in beweging komt. Inertie is traagheid van massa. Dankzij de zwaartekracht komt alles wat massa heeft niet vanzelf in beweging, tenzij er kracht op wordt uitgeoefend. Als gevolg daarvan functioneren vestibulaire sensoren zonder externe referenties (Deroualle & Lopez, 2014). Bewegingen in het kader van het vestibulaire systeem worden noch ervaren vanuit zichzelf noch vanuit de ander. Of anders gezegd: de zwaartekracht geeft een referentiekader dat noch egocentrisch noch allocentrisch is. Er is bij het interactieve contact geen ruimtelijk onderscheid tussen zichzelf en de ander. Bedenk hierbij dat het meest ruimtelijke zintuig dat wij kennen – het hele lichaam – in de eerste twee leerfasen van de menselijke ontwikkeling alleen het tijdsdomein tot zijn beschikking heeft om controle te krijgen over de aangenaamheid van zijn bewegingen. De interactieve ruimte verwijst dus naar het in de tijd oriënteren op wat aangenaam is, waarbij alles wat verschillende zintuigen gelijktijdig waarnemen, geïntegreerd wordt in aangenaamheid of onaangenaamheid wat betreft het gehele lichaam.

Het lichaamszintuig is in staat om zich zo te wenden dat de interactie zo aangenaam mogelijk wordt.

Het allerbelangrijkste zintuig dat de baby heeft, is zijn ‘totale lichaam’, met vanaf de geboorte een voorname rol voor de passieve waarneming en interoceptie van de homeostatische gesteldheid van het lichaam. Met behulp van de passieve waarneming, waarbij de zintuigen bewogen worden door bewegingen van buitenaf, wordt geëvalueerd of de omgeving, zoals die contact maakt met het babylichaam, aangenaam of onaangenaam is. Bij aangenaam contact zal de baby het hele lichaam overgeven aan de reeks koesterende handelingen van bijv. de moeder. De moeder brengt het hele lichaam van de baby in beweging om hem in de voedingspositie te brengen en daarna wordt het hoofd bewogen om de mond naar de tepel te brengen. Gedurende dat traject worden bij de baby verschillende reflexen uitgelokt, zoals de innestelings-reflex, waarbij druk op het gebied rond de mond het hoofd van de baby doet draaien naar de bron van stimulatie en de mond geopend wordt. Als de mond de tepel bereikt, wordt de tepel vastgegrepen en gaat de baby reflexmatig zuigen. Gedurende dat gehele bewegingstraject neemt de baby de naar beneden trekkende kracht van de zwaartekracht waar, tezamen met de somatosensorische aanraak- en drukcues van de ondersteunende handelingen van de verzorger en de proprioceptieve gewaarwordingen van vooral nek- en schouderbewegingen. De passief ondergane ritmiek van de verzorgende bewegingen en zijn eigen reflexmatige reacties krijgen geleidelijk een vloeiend karakter. De baby (en de moeder) richten hun eigen acties steeds beter op de ritmiek van de ander. Dit is interactieve ritmiek. Het leren daarvan vindt plaats in een ruimtelijk referentiekader dat verschaft wordt door het vestibulaire systeem. Het draaien van het hoofd door de innestelings-reflex is onderdeel van de oriëntatie van het gehele lichaam op de voedende en koesterende handelingen van de verzorger. Dit komt omdat hoofdbewegingen bijna altijd verschuivingen produceren in het centrum van de gewichtsmassa van het hele lichaam (Isa & Sesaki, 2002). Onderzoekers die de bredere gedragscontext onderzochten en zich niet beperkten tot één enkele reflex zoals Odent (1979), geciteerd in von Hofsten (2014), lieten zien dat innestelen niet alleen bewegingen van hoofd en mond inhoudt, maar ook verkennende bewegingen van het gehele lichaam, met alle betrokken zintuigen. Volgens Odent vereist dit een gemeenschappelijk ruimtelijk referentiesysteem.

De parabrachiale kern is een belangrijke kern die betrokken is bij het oriënteren van het hele lichaam op de aangename aspecten van de interacties.

Het gemeenschappelijke, ruimtelijke referentiesysteem zou de peripersoonlijke ruimte kunnen zijn, zoals weergegeven door de somatische graviceptor. De parabrachiale kern in de hersenstam is betrokken bij het integreren van verschillende hersenstammechanismen die de somatische graviceptie vorm geven (Porter & Balaban, 1997). Bovendien is deze kern ook betrokken bij het integreren van affectieve reacties op veranderingen in homeostatische autonome responsen geassocieerd met balanscontrole (McCandless & Balaban, 2010). Bij verstoring van de balans wordt deze reflexmatig hersteld, maar elke verstoring geeft een onaangenaam gevoel. Dit spoort aan om zo te gaan bewegen dat de balans gehandhaafd wordt. Bij een pasgeborene gaat het vooral om het in balans houden van het hoofd. Met behulp van de vestibulo-nek-reflex, die de nekmusculatuur activeert om compenserende hoofdbewegingen te produceren, ontwikkelt de parabrachiale kern bewegingsmodellen om proactief de hoofdhouding te stabiliseren tijdens verwachte lichaamshoudingen en bewegingen.

Het in balans houden van bewegingsprocessen in het lichaam is niet alleen afhankelijk van uiterlijk waarneembare gedragingen. Ook binnen het lichaam vinden acties plaats om innerlijke processen aan te passen aan veranderingen in lichaamsposities. Denk bijvoorbeeld aan de verdeling van de bloedmassa in het lichaam of de beweging van het middenrif bij het ademhalen of het transport van voeding door het spijsverteringskanaal. Al dergelijke activiteiten moeten zich aanpassen aan een veranderde lichaamspositie. Ook bij dit soort autonome activiteiten is de parabrachiale kern betrokken (Balaban e.a., 2002).

Verder bevat de parabrachiale kern een systeem dat – gemedieerd door opiaten – beloningen registreert die worden overgedragen door de vaguszenuw. Via dit systeem worden smaak en de plek waar de smaak gevonden werd met elkaar geassocieerd (Simon e.a., 2019).

Als een beweging tot een zeer onaangenaam gevoel leidt, geeft de parabrachiale kern zeer snel (binnen 100 ms) een kort signaal af aan de dopaminergische neuronen in de middenhersenen (Coizet e.a., 2010). De anatomische experimenten van Coizet e.a. (2010) onthulden dat er een robuuste projectie gaat vanaf de parabrachiale kern naar de dopaminerge substantia nigra compacta en het ventrale tegmentale gebied (VTA). Deze projectie geeft waarschijnlijk vooral nociceptieve informatie door en remt het vrijkomen van dopamine. Een als schadelijk geëvalueerde beweging wordt dan niet geleerd.

Het passief ondergaan van bewegingen gaat over in een zich actief instellen op waar het lichaam bewogen gaat worden en in welke ritmiek. Tijdens die overgang verschuiven de compenserende acties die nodig zijn voor het handhaven van de balans – zowel van het inwendige als het uitwendige lichaam – van reflexmatig naar proactief. De parabrachiale kern is daarbij zeer ritme-gevoelig (Todd & Lee, 2015). Naast negatieve affecten medieert de parabrachiale kern ook de belonende aspecten van ritmisch bewegen via zijn verbinding met de nucleus accumbens en VTA. Bij een ritme van lage intensiteit wordt er een aangename ontspanning waargenomen en bij een ritme van grotere intensiteit krijgt de ervaring een stimulerend karakter.

Verder is de parabrachiale kern onmisbaar bij het genereren en handhaven van EEG-arousal en gedragsmatig wakker zijn. Stimulering van de parabrachiale kern stuurt verschillende gebieden aan in het arousal-netwerk van de hersenen, waaronder de supramammillaire kern (Luo e.a., 2018). De supramammillaire kern is een gebied in de posterior hypothalamus en net als de parabrachiale kern rijk aan receptoren voor ghreline, een hormoon dat betrokken is bij het reguleren van energie-inname in verhouding tot energie-besteding (Le May, 2020). De supramammillaire kern oefent directe controle uit op de frequentie van thèta-oscillaties (Pignatelli e.a., 2011).

Damasio & Carvalho (2013) beschouwen de parabrachiale kern (PBN) als één van de homeostatische hersenstamkernen met een topografisch georganiseerde somatische kaart. Zo’n kaart zou helpen bij het nader vormgeven van de toestand van het lichaam en zou een voorwaarde zijn voor het vermogen om gevoelens te genereren.

Een andere hersenstamkern met een geïntegreerde kaart van lichamelijke toestanden is de nucleus tractus solitarius (NTS). Terwijl de PBN meer betrokken lijkt te zijn bij het doorgeven van het wel of niet aangenaam zijn van interoceptieve gewaarwordingen tijdens positieveranderingen van het lichaam, lijkt de NTS meer betrokken te zijn bij interoceptieve gewaarwordingen van homeostatische processen, die nodig zijn voor het in stand houden van het lichaam. Als de NTS onaangenaamheid doorgeeft, leidt dat tot de noodzaak om in beweging te komen. Geeft de NTS aangenaamheid door, dan krijgen de uitgevoerde bewegingen een positieve bekrachtiging.

Dit brengt mij op een belangrijk punt. Het hele lichaam als zintuig komt in beweging als de homeostase tekortschiet, zoals aangegeven door de nucleus trajectus solitarius NTS, een viscerosensorische hersenkern. Hulpeloos als het lichaam van een pasgeborene is, moet het (noodzakelijke) bewegen worden overgenomen door een verzorger. Hij brengt het lichaam in beweging; als dit voor de baby aangenaam is omdat de verzorger erop let dat hij het hele lichaam in balans houdt door zowel romp als hoofd te ondersteunen en bovendien de honger bevredigt, leert de baby hoe in balans te blijven bij het bewegen om de honger te stillen. In de juiste balans blijven wordt aangestuurd door de parabrachiale kern. Beide kernen, NTS en parabrachiale kern, moeten een sensatie van aangenaamheid doorgeven, wil de juiste interactieve motoriek ontwikkeld worden.

Bij het aanleren van de juiste interactieve motoriek gaat het niet om het uitvoeren van één bewegingsonderdeel, maar om het leren van een serie interactieve ritmische handelingen die passen in een langere tijdreeks die start bij het opkomen van een verstoorde homeostase en eindigt bij het herstellen van de homeostase. De gevoelens die behoren bij de lange episode van het ontstaan van een behoefte naar behoeftebevrediging worden doorgegeven door de NTS. De gevoelens die horen bij het evalueren of de bewegingen in balans zijn, worden doorgegeven door de PBN. Het leren van een ritmische, uitgebalanceerde interactie om een verstoring van de homeostase op te heffen, vindt alleen plaats als beide kernen een aangenaam gevoel doorgeven. De NTS heeft een sterke projectie naar de parabrachiale kern en beide kernen projecteren naar de insulaire cortex. Binnen de insulaire cortex, die interoceptieve gewaarwordingen verwerkt, wordt de informatie afkomstig van beide kernen geïntegreerd (Ito & Craig, 2005).

De insulaire cortex en zijn motorische tegenhanger, de cingulatus cortex, zijn betrokken bij het contextueel reguleren van homeostatische processen. Allman e.a. (2010) geven aan dat de anterior gedeelten van beide cortexgebieden betrokken zijn bij het reguleren van eetlust, maar ook bij het reguleren van sociale interacties. Beide gebieden worden geactiveerd door onder meer verontwaardiging en teleurstelling, door gevoelens van empathie en het lijden van anderen, maar ook door pro-sociale signalen zoals liefde en vertrouwen. De anterior insula geeft volgens Allman een soort ‘voelen van weten’ weer, wat te maken zou hebben met een snelle intuïtie, wat net als perceptuele herkenning te maken heeft met een onmiddellijk ontspannen gewaarzijn, wat nog los staat van weloverwogen waarnemingsprocessen.

Hoe de overige zintuigen helpen bij het oriënteren van het hele lichaam op de aangename interacties.

Vanuit het ‘voelen van aangenaamheid’ ontwikkelt de baby een beeld hoe te bewegen in dat wat hem omvat. Als de omvatting onaangenaam is of pijnlijk houdt de baby op met het bewegen van zijn zintuigen om wat naar is of pijnlijk verder niet te hoeven voelen. Als de omvatting aangename gewaarwordingen geeft, gaat de baby daarnaar zoeken met behulp van zijn zintuigen voor tast, smaak, geur, gehoor en zien. Terwijl het ritme van evaluerend meebewegen bij aangenaamheid (of niet-bewegen bij onaangenaamheid) zich bevindt in het delta domein (1-3 Hz), gaat het ritme bij gericht zoeken omhoog naar het thèta-domein (5-7 Hz) (Schroeder e.a., 2010). Thèta wordt vaak in verband gebracht met oriënteren, verkennen, zoeken en motorisch gedrag. Het is een oscillatieritme dat vooral gevonden wordt in de hippocampus en met de hippocampus gerelateerde hersengebieden (Basar e.a., 1999). Als de zintuigen gaan bewegen in het thèta-ritme wordt de interactie met de verzorger soepeler, meer samenhangend en effectiever. De zintuigen worden in deze fase gebruikt om aangenaamheid op te sporen, waarbij de stimuli van geur/smaak, tast, gehoor en zien zijn behulpzaam zijn bij het effectief leren bewegen van het desbetreffende zintuig. De zintuiglijke informatie wordt door de baby proactief gebruikt om ‘te weten’ waar de volgende actie van zijn verzorger waarschijnlijk bij zijn lichaam aankomt. Deze zintuiglijke verwachtingen helpen de baby om snel te kunnen reageren op zijn verzorger en zich te voegen in diens handelingen. Pas als hij dit bewegingsbeeld heeft ontwikkeld is de baby in staat om zijn verzorgende omgeving in beeld brengen. De baby komt dan in de derde leerfase van zijn ontwikkeling.

De neus is het zintuig dat bij het gewaarworden van aangenaamheid meteen overgaat van passieve naar actieve waarneming

De geur- en smaakzintuigen zijn bij een voldragen pasgeboren baby al goed ontwikkeld. Terwijl de pasgeboren baby nog geen beheersing heeft over zijn gehele lichaam, kan het al wel zijn geur- en smaakzintuigen actief richten op wat voor hem aangenaam is. Baby’s gaan dan als vanzelf sneller ademen, wat Dumont e.a. (2018) omschrijven als een ‘gretig en krachtig bemachtigen van een geur’. De motoriek van het geurzintuig valt samen met de motoriek van de ademhaling en dit geeft de neus in vergelijking tot andere zintuigen de beschikking over de meest ritmische motoriek die er is (Schroeder e.a., 2010). De geurgevoelige neuronen van zoogdieren bevinden zich in het olfactorische epitheel diep binnen de neus. De geurstimulatie heeft een luchtstroom nodig die vluchtige moleculen de neus intrekken en in contact brengen met geurreceptoren. Bij alle zoogdieren, waaronder de mens, kan men in reactie op een geur verschuivingen zien van ‘passief’ ademhalen naar actief snuiven. Het ademhalingsritme verschuift dan van de basale snelheid van 1-3 Hz (een delta oscillatie) naar 5-12 Hz (thèta en hogere oscillaties) gedurende actief snuffelen. De door snuiven opgeroepen veranderingen in de temporele activering van olfactorische sensorische neuronen blijken te werken als een actieve filter, waarbij in de verdere geurverwerking, één stadium hoger de hersenhiërarchie in, de acties op de geselecteerde geur worden gehandhaafd, maar andere geuren worden gereduceerd tot achtergrondgeuren (Schroeder e.a., 2010). Volgens Schaal & Durand (2012) is de eerste functie van het ruiken het verdelen van de wereld in eenheden die benaderd of juist vermeden zouden moeten worden. En wat is het eerste dat een pasgeboren baby wil naderen? In de eerste plaats moet hij in actie willen komen, wat een baby doet als homeostatische processen verstoord zijn. Vervolgens wil hij wat bekend is naderen, omdat bekendheid voor een pasgeborene samenhangt met de aanwezigheid van homeostase in de baarmoeder. Onderzoek heeft aangetoond (Dumont e.a., 2018) dat een foetus al in staat is om geuren te ruiken in de baarmoeder. Aromatische stoffen die de placenta passeren, worden door de foetus al rond de vierde maand gedetecteerd. Het circulerend vruchtwater in de neusholten brengt de aroma’s bij de nasale geurreceptoren. Terwijl voorkeur voor zoet genetisch wordt overgedragen, blijkt dat een baby ook herinneringen heeft kunnen vormen aan specifieke aroma’s die te maken hebben met het eetgedrag van de moeder. Kort na de geboorte is een baby bijv. geïnteresseerd in knoflook, als de moeder dat veel gegeten heeft tijdens de zwangerschap (Lipchock e.a., 2011), terwijl baby’s van moeders die geen knoflooketers waren deze voorkeur niet laten zien.

Het actief ruiken is sterk verbonden met het ondernemen van verdere oriënterende acties. De als aangenaam gewaardeerde geuren zijn krachtige regulatoren van arousal. Zij remmen hoge arousal af en bevorderen een kalme, wakkere toestand. De baby draait het hoofd in de richting waar de geur vandaan komt, opent de ogen en beweegt de mond. Deze door geur geleide acties vormen een belangrijke component van de verdere integratie van multisensorische ervaringen (Schaal & Durand. 2012).

Hierbij is het interessant om de rol van het ademhalen nader te bekijken. Wij hebben net gezien dat het ademen onlosmakelijk verbonden is met ruiken. Maar ademen en ritme van bewegen, welk bewegen dan ook, zijn altijd met elkaar verbonden. In een interessant artikel van Tort e.a. (2018) wordt gesuggereerd dat het vooral de motoriek van de ademhaling is die globale hersenoscillaties kan meevoeren. Het ritme van de ademhaling kan variëren van ~1 Hz tot ~15 Hz en bestrijkt dus delta- en thèta- en zelfs de alfa-ritmen. Zij zagen hoe dit onder meer het geval was in de bulbus olfactorius, de ventrale hippocampus, anterior cingulatus en amygdala.

Als het smaakzintuig vaststelt dat iets lekker is dan is dat het einde van de oriëntatie.

De ontwikkeling van het proeven gaat gelijk op met de ontwikkeling van het ruiken. Tegen het eind van de zwangerschap slikt de foetus flinke hoeveelheden vruchtwater in en na zes maanden wordt het vruchtwater ook geïnhaleerd. Dit slikken en inhaleren van vruchtwater zijn de eerste chemosensorische ervaringen van de foetus en markeren het begin van het leren van smaken. De foetus kan de smaken en aroma’s in het vruchtwater detecteren en slikt vaker zoete oplossingen in het vruchtwater dan bittere oplossingen. Na de geboorte lokt het geven van zoete oplossingen ritmische bewegingen uit, zoals het naar buiten brengen van de tong, smakken van de lippen, zuigen aan lip en vinger en omhoog trekken van de mondhoeken (Lipchock e.a., 2012).

Zou je kunnen zeggen dat het smakken en/of zuigen behoren tot het motorische gedeelte van het smaakzintuig? En kan een pasgeborene ook actief waarnemen met het smaakzintuig zoals Schroeder en Lakotos dat beschreven hebben en maakt dat deel uit van de oriëntatie in de interactieve ruimte? Dumont (2018) schaart het zuigen onder haar definitie van oriënterend handelen, namelijk het actief richten van de aandacht op opvallende stimuli in de omgeving, zelfs in een passieve context. Dit houdt in dat de stimulatie weliswaar niet geïnitieerd wordt door de pasgeborene, maar wel gretig en krachtig bemachtigd wordt. Ook Lipchock e.a. (2011) stellen dat het waarnemen van de smaak bevorderd wordt door het ritmisch smakken van de lippen en door zuigsnelheid, ritme en duur van de voedingsinname. Maar of dat te maken heeft met de selectieve aandacht waar Schroeder e.a. (2008) en Schroeder & Lakatos (2009) over schrijven, is nog maar de vraag. Deze auteurs koppelen selectieve aandacht aan de aanwezigheid van een thèta-ritme. Nu blijkt uit veel onderzoek dat thèta-ritme wel aanwezig is bij zoekgedrag, maar zodra het voedsel is gevonden en tot consumeren wordt overgegaan, verdwijnt het thèta-ritme en is er in het EEG alleen nog maar asynchrone activiteit aanwezig die grote, amplitude-onregelmatige activiteit wordt genoemd, met een breedband frequentiebereik van 0.5 -25 Hz (Bland, 2009). Op het moment dat voedsel wordt ingenomen, zoals bij een pasgeborene door zuigen, eindigt het oriënterend zoeken naar voedsel. Je kunt hieruit concluderen dat het oriënteren binnen een interactieve ruimte, dat werd opgeroepen door een gebrek aan homeostase, eindigt zodra iets is gevonden dat de homeostase gaat herstellen.

Zuigen lijkt geen zintuiglijke motoriek te zijn, maar simpel één van de eerste motorische activiteiten die een baby na de geboorte kan verrichten om voedsel naar binnen te werken. Het is motoriek in dienst van het herstel van homeostase.

Maar aan het zuigen gaan mondbewegingen en tuiten van de lippen vooraf. Deze bewegingen, met meestal een onregelmatige ritmiek, zijn wel degelijk ook zintuiglijk, omdat zij de affectieve waarde van het voedsel vaststellen, door het voedsel in een breder gebied van mond en tong te brengen (Steiner, 2001). Als het voedsel als aangenaam wordt ervaren, ontstaan er signalen van een positieve reactie: uitsteken van de tong, smakken met de lippen en een lichte glimlach. Bij het ervaren van onaangenaamheid ontstaan er signalen van een negatieve reactie: gapen, een grimas en hoofdschudden. Behalve dat de affectieve reactie op zich behulpzaam is bij het innemen of afwijzen van voedsel, zou het ook emotionele informatie kunnen overdragen naar soortgenoten. Maar over dat laatste hebben Steiner e.a. hun twijfels. Dat zou immers alleen nuttig zijn als er een ander (dier) in de buurt is, wat volgens hen niet altijd het geval is. Maar als je ervan uitgaat dat het leren oriënteren op basis van affectieve gewaarwording plaatsvindt in een interactieve ruimte is deze signaalwerking niet zo verbazingwekkend.

Het horen signaleert mogelijke aangenaamheid en voert de motoriek van alle zintuigen als een reeks van ritmische stimuli mee in hetzelfde ritme.

Het is algemeen bekend dat het gehoor van een foetus al vroeg in de zwangerschap ontwikkeld is en tijdens het laatste gedeelte van de zwangerschap geluiden verwerkt. De stem van de moeder wordt het meest gehoord en wordt met grotere intensiteit waargenomen dan andere stemmen omdat haar vocale vibraties ook rechtstreeks via het lichaam worden doorgestuurd (Querleu e.a., 1988). De stem van de moeder wordt waarschijnlijk vanaf het eerste horen meteen geassocieerd met ritmische beweging en emotie. Volgens Parncutt (2016) is het slakkenhuis en vestibulaire orgaan anatomisch en fysiologisch met elkaar verenigd en ontwikkelen zij zich prenataal in hetzelfde tempo. De meest duidelijk hoorbare ritmische geluidsbronnen zijn de stem, hartslag, ademhaling en geluiden gemaakt bij het bewegen. Gelijktijdig neemt de foetus met zijn vestibulaire systeem ook de bewegingen waar die het gevolg zijn van het praten, ademen en lichamelijke activiteit van de moeder. In elk van die gevallen hangen geluid of beweging sterk af van de fysieke en emotionele toestand van de moeder. Parncutt (2016) citeert Mastropieri & Turkewitz (1999) die dit nader omschrijven: ‘veranderingen in stemintonatie geassocieerd met een emotionele toestand zoals boosheid zou vergezeld kunnen worden door toegenomen ademhaling, wat een ander patroon veroorzaakt van middenrifbewegingen alsook toegenomen spierspanning en een toename in hartslag. Daarbij zouden de fysiologische veranderingen die betrokken zijn bij het spreken en die bijdragen aan vocale intonatie ook door de foetus waargenomen kunnen worden, in het bijzonder omdat autonome veranderingen onmiddellijk voorafgaan aan en van invloed zijn op de intonatie van de stem.

Het ziet er dus naar uit dat het gehoor van een pasgeboren baby toegespitst is op de emotionele aspecten van de stem van de moeder, inclusief de daarbij behorende bewegingen. Er is aangetoond dat één dag oude pasgeborenen hun bewegingen synchroniseren met spraakarticulatie van een volwassene (Querleu e.a., 1988).

Volgens Porges (2003) zijn pasgeboren baby’s in staat om de menselijke stem en vooral de stem van de moeder te versterken met behulp van een mechanisme in het middenoor. Daar bevinden zich twee spiertjes die de gehoorbeentjes iets van elkaar kunnen verschuiven. De scharnierend met elkaar verbonden gehoorbeentjes (hamer, aambeeld en stijgbeugel) zijn betrokken bij het doorgeven van de trilling van het trommelvlies aan het slakkenhuis (de cochlea). De spiertjes die aangestuurd worden door twee hersenzenuwen, de aangezichtszenuw en de trigeminus, kunnen de trilling van het trommelvlies versterken of dempen. Bij dit subcorticaal aangestuurd mechanisme zou ook het cerebellum betrokken kunnen zijn (Smith & Keil 2015; Petacchi e.a., 2005; Petacchi e.a., 2011). Het cerebellum reageert op akoestische stimuli met een kortere latentietijd dan de auditieve cortex en is betrokken bij basale mechanismen voor actieve, auditieve sensorische dataverwerking (Petacchi e.a., 2005). Er is een subcorticale korte lus aangetoond tussen cerebellum en het auditieve systeem waarvan het olivocochleaire systeem deel uitmaakt. Deze subcorticale lus is verantwoordelijk voor de subtiele controle van de neurale signalen uit het gehoororgaan. Hierbij zou het vestibulaire systeem betrokken kunnen zijn door de sterke verbondenheid van cerebellaire gebieden met het auditieve systeem (Petacchi e.a., 2011). Volgens Bower (in Baumann e.a., 2015) is het cerebellum betrokken bij het optimaliseren van informatieverwerking doordat het de motoriek van sensorische receptoren aanpast aan de motorische output van andere sensorische receptoren die gelijktijdig betrokken zijn bij de sensorische dataverwerving. Door deze activiteit faciliteert het cerebellum de computatieve efficiëntie van de rest van de hersenen.

Bij een pasgeboren voldragen baby is de auditieve cortex al functioneel (Anderson e.a., 2001). De baby is in staat om de intonatie van de stem te horen, de timing van fonemen (ritme), variaties in luidheid (accentuering) of variaties in pitchregister, inclusief het verschil tussen mannelijke en vrouwelijke stemmen (Parncutt, 2016). Jardri e.a. (2008) hebben aangetoond dat de primaire auditieve cortex van foetussen al vanaf 33 weken zwangerschap activering laat zien, waardoor foetussen in staat zijn om geluiden waaraan zij regelmatig worden blootgesteld, nauwkeurig waar te nemen.

Ook bij dit gedifferentieerd vermogen tot auditieve waarneming is het vestibulaire zintuig betrokken. Volgens Todd & Lee (2015) heeft het vestibulaire systeem directe toegang tot de primaire en secundaire auditieve cortex en is het heel aannemelijk dat vestibulaire input betrokken is bij het auditieve vermogen om in een reeks klanken ritmen gewaar te worden en door te geven.

De pasgeborene kan dus de stem van de moeder identificeren. Hij heeft geleerd om haar stem te associëren met de homeostase waarin hij verkeerde toen hij nog een foetus was. En hij kan de bewegingen van zijn lichaam afstemmen op het ritme van de stem van de moeder. Het horen van de sussende stem van de moeder is een ritmisch signaal voor zijn lichaam om zich af te stemmen op de aankomende verzorgende handelingen van de moeder. Het gehoorzintuig is bij de geboorte dus al in staat tot actieve waarneming zoals gedefinieerd door Schroeder e.a. (2008) en Schroeder & Lakatos (2009). Lakatos (2013) laat zien dat er met behulp van een spectrotemporeel filter in de primaire auditieve cortex gerichte selectieve aandacht wordt ondersteund.

Het gehoor integreert de zintuiglijke informatie die op het lichaam afkomt door alle zintuigen in dezelfde ritmiek in de tijd mee te voeren.

In een artikel met de veelzeggende titel ‘luisteren naar een ander zintuig: somatosensorische integratie in het auditieve systeem’ (Wu e.a., 2015), wordt gesteld dat multisensorische integratie plaatsvindt op elk niveau van de opstijgende auditieve baan: de cochleaire kern, de inferior colliculus, mediale corpus geniculatus en de auditieve cortex. De cochleaire kern (het slakkenhuis) ontvangt somatosensorische projecties uit de nervus trigeminus (het hoofd), de dorsale kolomkernen in het ruggenmerg (het hele lichaam) en vestibulaire kernen (referentiekader voor interactieve bewegingen) die waarschijnlijk informatie verschaffen betreffende de oriëntatie van het oor in relatie tot het lichaam. In een gedeelte van de inferior colliculus, een kern in het tectum van de hersenstam, vindt auditieve en somatosensorische ruimtelijke integratie plaats zodat geluid gelokaliseerd kan worden ten opzichte van het lichaam. De thalamuskern voor het gehoor, het mediale corpus geniculatus, heeft een multisensorisch deel met een directe baan vanaf de vestibulaire kern en reageert ook op aanraken en interoceptieve informatie. Tot slot ontvangt de primaire auditieve cortex input uit onder meer de somatosensorische cortex.

Oh e.a. (2018) hebben aangetoond dat auditieve en vestibulaire informatie (voornamelijk uit de otolietorganen, die deel uitmaken van het evenwichtsorgaan in het middenoor) gezamenlijk wordt verwerkt in zowel de posterior insula als een gebied dat de caudale gordelgebieden wordt genoemd of ook wel het caudale deel van de primaire en secundaire auditieve cortex. Gezamenlijk geven deze corticale gebieden ondersteuning aan de multisensorische integratie die belangrijk is voor het ruimtelijk lokaliseren van geluid. In tegenstelling tot de graviceptor, die informatie geeft over de relatieve positie van het centrum van de massa van het lichaam, geven signalen uit de otolietorganen informatie over de positie van het hoofd en hebben dus te maken met hoofdoriëntatie (Lackner & DiZio, 2001). De studies die Kayser e.a. (2005) bespreken laten zien dat in de caudale gordelgebieden de tastzin en het horen met elkaar geïntegreerd worden. Deze multisensorische integratie vindt al vroeg plaats in de corticale hiërarchie, dus nog voordat hogere hersengebieden erbij betrokken zijn, zoals de pariëtale, frontale of temporale gebieden. De caudale gebieden van de primaire en secundaire auditieve cortex maken waarschijnlijk deel uit van een auditief ‘waar’-verwerkende stroom analoog aan de dorsale stroom van het visuele systeem.

In de experimenten van Kayser over ruimtelijke lokalisatie wordt gebruik gemaakt van een draaiend borsteltje dat de voet stimuleert. Dit roept een lokalisatierespons direct op de voetzool op, anders dan een gewaarwording van iets daarbuiten op de grond, bijvoorbeeld wanneer je de voet zelf neerzet (Schiff & Foulke, 1982). Het gaat dus om het lokaliseren van iets op het lichaam. In de primaire auditieve cortex en in de caudale gordelgebieden is ook bij apen visuele en auditieve integratie gevonden die specifiek te maken had met gezicht en stem (Ghazanfar & Schroeder, 2006). Deze auteurs wijzen erop dat de multisensorische interacties, op het lage niveau, ruimtelijk nog niet erg nauwkeurig zijn. De somatosensorische input naar de auditieve cortex blijkt een grove somatotopische representatie te hebben en de visuele input naar de auditieve cortex heeft te maken met perifere visuele veld representaties (dat wat je met je ooghoeken kan waarnemen, heeft met het waarnemen van bewegingen te maken, omdat de zijkant van het netvlies relatief veel staafjes telt). Maar deze multisensorische interacties van laag niveau hebben wel een hoge mate van temporele precisie. De zintuigen van tast, horen en zien worden met elkaar geïntegreerd als zij exact in hetzelfde tempo bewegen.

Het oriënteren op wat mogelijk een aangename gebeurtenis gaat worden, wordt vooral verricht door het auditieve zintuig. Het auditieve zintuig helpt bij het richten van de blik.

Het gehoor activeert bij pasgeborenen de spieren van de nek zodanig dat het hoofd vloeiend kan draaien. Kohnstamm (2002) haalt onderzoek aan waarin wordt vastgesteld dat het gehoor leidend is bij het doen bewegen van het hoofd: ‘als een onderzoeker zijn hoofd voor dat van de baby van vijf dagen heen en weer beweegt, zonder iets te zeggen, draait de baby zijn oogjes mee, maar niet zijn hoofd. Pas als zijn oogjes niet verder kunnen, draait hij met een schok zijn hele hoofd verder opzij. Als een onderzoeker hetzelfde doet terwijl hij praat, draait het kind van meet af aan geleidelijk zijn hoofd mee opzij, alsof hij het geluid precies tussen zijn twee oortjes wil blijven vangen. Tijdens dit soort proefjes krijgt een baby dus tegelijkertijd iets te zien en te horen, maar reageert voornamelijk nog op het laatste’.

Het vangen van het geluid precies tussen de twee oren (het mediaanvlak van het hoofd) heeft te maken met het verscherpen van de auditieve waarneming. De ruimtelijke scherpte in de auditieve ruimte blijkt het grootst te zijn bij het mediaanvlak en neemt af in de richting van de periferie (Wood & Bizley, 2015). De vloeiende oriënterende bewegingen van hoofd en ogen die de baby maakt als iemand vlak bij hem beweegt en praat, worden verzorgd door de superior colliculus, een kern in het tectum van de hersenstam die boven de inferior colliculus ligt. De superior colliculus krijgt zijn auditieve informatie uit onder meer de inferior colliculus en de auditieve cortex. Het oriënteren is erop gericht om hoofd en ogen zo te bewegen dat wat mogelijk aangenaam is in hun mediaanvlak wordt gebracht. Milner & Goodale (2006) wijzen erop dat dit soort oriënteren nog niets te maken heeft met het richten van de fovea op iets daarbuiten. Ook muizen oriënteren hun kop en ogen op plekken met voedsel, maar zij kunnen net als een pasgeboren mens niet scherp zien. Dit oriënteren is erop gericht om hoofd en ogen zo te positioneren dat voedsel benaderd en gegrepen kan worden en recht voor neus en mond wordt gebracht voor een laatste vaststelling van mogelijke aangenaamheid. Bij pasgeborenen is het richten van de blik nog niet een ‘visueel soort grijpen’. Hiervoor moeten ogen kunnen focussen, wat pas rond vier maanden gaat plaatsvinden (Johnson, 2005). In deze eerste leerstadia speelt het auditieve zintuig een meer dominante rol dan het visuele zintuig bij het bepalen van de oriëntatie. Op geleide van wat gehoord wordt, stuurt de superior colliculus de nekspieren van het hoofd zo aan dat de geluiden in het meest discriminerende deel van de auditieve ruimte wordt geplaatst. Dit lijkt heel erg op wat oogspieren doen die met behulp van saccades (snelle blikverschuivingen) visuele stimuli binnen het meest discriminerende deel van het netvlies brengen, en wel het centrale deel, waar de meeste kegeltjes zich bevinden.

Bij knaagdieren, die ogen zonder fovea hebben, is de blik bijna geheel het product van hoofdrotaties en die hoofdrotaties worden door colliculus-circuits als uitgangspunt genomen voor de representatie van motorische plannen voor het oriënteren (Masullo e.a., 2019). Het oriënteren van een pasgeborene is louter een reeks getriggerde motorplannen en heeft niets te maken met sensorische waarneming. Het enige wat er gebeurt is dat het kind reageert op sensorische stimuli. Tastzin, gehoor en het zien triggeren acties indien zij geassocieerd worden met (on)aangenaamheid. Het wel of niet aangenaam zijn is het enige wat in die periode wordt waargenomen. Dit levert acties op als verstijven of wild te keer gaan bij onaangenaamheid, en oriënteren als aankomende aangenaamheid vermoed wordt. In het oriënteren van een pasgeborene worden alle zintuiglijke acties die nodig zijn om tot homeostase te komen, ondergebracht in één gemeenschappelijk motorisch kader. De motorische plannen die aanwezig zijn in de superior colliculus worden mede bepaald door interne behoeften. De zona incerta, een subcorticale structuur die nauw betrokken is bij de hypothalamus, stuurt een grote inhiberende projectie naar de superior colliculus. Deze projecties geven cruciale informatie om de blik te richten op gebeurtenissen die overeenkomen met interne behoeften en weg te blijven van gebeurtenissen die daar niet mee overeenkomen (May & Basso, 2018).

De superior colliculus (SC) is een belangrijke plek waar sensorische informatie uit vele modaliteiten bij elkaar komt en lokaal geïntegreerd wordt om de juiste motorresponsen te triggeren. De intermediaire en diepe lagen van de SC vormen een multimodaal motordomein, waar somatosensorische, auditieve en visuele informatie wordt samengebracht met motorische en aan de interne toestand gerelateerde input. Bij muizen is ontdekt dat de intermediaire laag van de SC bedekt is met glutamatergische neuronen die georganiseerd zijn in afzonderlijke en ruimtelijk coherente modules die driedimensionale hoofdbewegingen aansturen naar omschreven delen van de ruimte. Deze modules vormen een functionele kaart van hoofdbewegingen die lijkt op de bewegingenkaart van saccades die gemeten zijn bij primaten, wat een evolutionaire basis suggereert van ruimtelijk afgestemde oriënterende gedragingen (Masullo e.a., 2019).

 

Referenties

Allman, J. M., Tetreault, N. A., Hakeem, A. Y., Manaye, K. F., Semendeferi, K., Erwin, J. M., … & Hof, P. R. (2010). The von Economo neurons in frontoinsular and anterior cingulate cortex in great apes and humans. Brain Structure and Function, 214, 495-517.

Anderson, A. W., Marois, R., Colson, E. R., Peterson, B. S., Duncan, C. C., Ehrenkranz, R. A., … & Ment, L. R. (2001). Neonatal auditory activation detected by functional magnetic resonance imaging. Magnetic resonance imaging, 19(1), 1-5.

Balaban, C. D., McGee, D. M., Zhou, J., & Scudder, C. A. (2002). Responses of primate caudal parabrachial nucleus and Kolliker-fuse nucleus neurons to whole body rotation. Journal of neurophysiology, 88(6), 3175-3193.

Başar, E., Başar-Eroğlu, C., Karakaş, S., & Schürmann, M. (1999). Are cognitive processes manifested in event-related gamma, alpha, theta and delta oscillations in the EEG?. Neuroscience letters, 259(3), 165-168.

Bland, B. H. (2009). Anatomical, physiological, and pharmacological properties underlying hippocampal sensorimotor integration. Information processing by neuronal populations, 283-325.

Baumann, O., Borra, R. J., Bower, J. M., Cullen, K. E., Habas, C., Ivry, R. B., … & Sokolov, A. A. (2015). Consensus paper: the role of the cerebellum in perceptual processes. The Cerebellum, 14, 197-220.

Clemens, I. A., De Vrijer, M., Selen, L. P., Van Gisbergen, J. A., & Medendorp, W. P. (2011). Multisensory processing in spatial orientation: an inverse probabilistic approach. Journal of Neuroscience, 31(14), 5365-5377.

Coizet, V., Dommett, E. J., Klop, E. M., Redgrave, P., & Overton, P. G. (2010). The parabrachial nucleus is a critical link in the transmission of short latency nociceptive information to midbrain dopaminergic neurons. Neuroscience, 168(1), 263-272.

Damasio, A., & Carvalho, G. B. (2013). The nature of feelings: evolutionary and neurobiological origins. Nature reviews neuroscience, 14(2), 143-152.

Deroualle, D., & Lopez, C. (2014). Toward a vestibular contribution to social cognition. Frontiers in Integrative Neuroscience, 8, 16.

Dumont, V., Delaunay-El Allam, M., & Roche-Labarbe, N. (2018). Psychobiological foundations of early sensori motor development and implications for neonatal care.

Ghazanfar, A. A., & Schroeder, C. E. (2006). Is neocortex essentially multisensory?. Trends in cognitive sciences, 10(6), 278-285.

Isa, T., & Sasaki, S. (2002). Brainstem control of head movements during orienting; organization of the premotor circuits. Progress in neurobiology, 66(4), 205-241.

Ito, S. I., & Craig, A. D. (2005). Vagal-evoked activity in the parafascicular nucleus of the primate thalamus. Journal of neurophysiology, 94(4), 2976-2982.

Jardri, R., Pins, D., Houfflin-Debarge, V., Chaffiotte, C., Rocourt, N., Pruvo, J. P., … & Thomas, P. (2008). Fetal cortical activation to sound at 33 weeks of gestation: a functional MRI study. Neuroimage, 42(1), 10-18.

Johnson, M. H., (2005). Developmental cognitive neuroscience: An introduction. Blackwell Publishing.

Kayser, C., Petkov, C. I., Augath, M., & Logothetis, N. K. (2005). Integration of touch and sound in auditory cortex. Neuron, 48(2), 373-384.

Knyazev, G. G. (2007). Motivation, emotion, and their inhibitory control mirrored in brain oscillations. Neuroscience & Biobehavioral Reviews, 31(3), 377-395.

Knyazev, G. G. (2012). EEG delta oscillations as a correlate of basic homeostatic and motivational processes. Neuroscience & Biobehavioral Reviews, 36(1), 677-695.

Kohnstamm, R. (2002). Kleine ontwikkelingspsychologie I: Het jonge kind (Vol. 1). Bohn Stafleu Van Loghum.

Lackner, J.R., DiZio, P. Somatosensory and proprioceptive contributions to body orientation, sensory localization, and self-calibration. Chapter 5 in Nelson, R. J. (Ed.). (2001). The somatosensory system: Deciphering the brain’s own body image. CRC Press.

Lakatos, P., Karmos, G., Mehta, A. D., Ulbert, I., & Schroeder, C. E. (2008). Entrainment of neuronal oscillations as a mechanism of attentional selection. science, 320(5872), 110-113.

Lakatos, P., Musacchia, G., O’Connel, M. N., Falchier, A. Y., Javitt, D. C., & Schroeder, C. E. (2013). The spectrotemporal filter mechanism of auditory selective attention. Neuron, 77(4), 750-761.

Le May, M. (2020). Ghrelin in feeding: new insights into its role and the neurocircuits involved.

Lipchock, S. V., Reed, D. R., & Mennella, J. A. (2011). The gustatory and olfactory systems during infancy: implications for development of feeding behaviors in the high-risk neonate. Clinics in perinatology, 38(4), 627-641.

Luo, T., Yu, S., Cai, S., Zhang, Y., Jiao, Y., Yu, T., & Yu, W. (2018). Parabrachial neurons promote behavior and electroencephalographic arousal from general anesthesia. Frontiers in Molecular Neuroscience, 11, 420.

Makin, T. R., Holmes, N. P., & Ehrsson, H. H. (2008). On the other hand: dummy hands and peripersonal space. Behavioural brain research, 191(1), 1-10.

Mastropieri, D., & Turkewitz, G. (1999). Prenatal experience and neonatal responsiveness to vocal expressions of emotion. Developmental Psychobiology: The Journal of the International Society for Developmental Psychobiology, 35(3), 204-214.

Masullo, L., Mariotti, L., Alexandre, N., Freire-Pritchett, P., Boulanger, J., & Tripodi, M. (2019). Genetically defined functional modules for spatial orienting in the mouse superior colliculus. Current Biology, 29(17), 2892-2904.

May, P. J., & Basso, M. A. (2018). Connections between the zona incerta and superior colliculus in the monkey and squirrel. Brain Structure and Function, 223, 371-390.

McCandless, C. H., & Balaban, C. D. (2010). Parabrachial nucleus neuronal responses to off-vertical axis rotation in macaques. Experimental brain research, 202, 271-290.

Milner, D., & Goodale, M. (2006). The visual brain in action (Vol. 27). OUP Oxford.

Mittelstaedt, H. (1992). Somatic versus vestibular gravity reception in man. Annals of the New York Academy of Sciences, 656, 124-139.

Mittelstaedt, H. (1998). Origin and processing of postural information. Neuroscience & Biobehavioral Reviews, 22(4), 473-478.

Oh, S. Y., Boegle, R., Ertl, M., Stephan, T., & Dieterich, M. (2018). Multisensory vestibular, vestibular-auditory, and auditory network effects revealed by parametric sound pressure stimulation. Neuroimage, 176, 354-363.

O’regan, J. K., & Noë, A. (2001). A sensorimotor account of vision and visual consciousness. Behavioral and brain sciences, 24(5), 939-973.

Parncutt, R. (2016). Prenatal development and the phylogeny and ontogeny of musical behavior. Oxford handbook of music psychology, 371-386.

Petacchi, A., Laird, A. R., Fox, P. T., & Bower, J. M. (2005). Cerebellum and auditory function: An ALE meta‐analysis of functional neuroimaging studies. Human brain mapping, 25(1), 118-128.

Petacchi, A., Kaernbach, C., Ratnam, R., & Bower, J. M. (2011). Increased activation of the human cerebellum during pitch discrimination: a positron emission tomography (PET) study. Hearing research, 282(1-2), 35-48.

Pfeiffer, C., Noel, J. P., Serino, A., & Blanke, O. (2018). Vestibular modulation of peripersonal space boundaries. European Journal of Neuroscience, 47(7), 800-811.

Pignatelli, M., Beyeler, A., & Leinekugel, X. (2012). Neural circuits underlying the generation of theta oscillations. Journal of Physiology-Paris, 106(3-4), 81-92.

Porges, S. W. (2003). The polyvagal theory: Phylogenetic contributions to social behavior. Physiology & behavior, 79(3), 503-513.

Porter, J. D., & Balaban, C. D. (1997). Connections between the vestibular nuclei and brain stem regions that mediate autonomic function in the rat. Journal of Vestibular Research, 7(1), 63-76.

Querleu, D., Renard, X., Versyp, F., Paris-Delrue, L., & Crèpin, G. (1988). Fetal hearing. European Journal of Obstetrics & Gynecology and Reproductive Biology, 28(3), 191-212.

Schaal, B., & Durand, K. (2012). The role of olfaction in human multisensory development. Multisensory development, 29-62.

Schiff, W., & Foulke, E. (Eds.). (1982). Tactual perception: a sourcebook. Cambridge University Press.

Schroeder, C. E., Lakatos, P., Kajikawa, Y., Partan, S., & Puce, A. (2008). Neuronal oscillations and visual amplification of speech. Trends in cognitive sciences, 12(3), 106-113.

Schroeder, C. E., & Lakatos, P. (2009). Low-frequency neuronal oscillations as instruments of sensory selection. Trends in neurosciences, 32(1), 9-18.

Schroeder, C. E., Wilson, D. A., Radman, T., Scharfman, H., & Lakatos, P. (2010). Dynamics of active sensing and perceptual selection. Current opinion in neurobiology, 20(2), 172-176.

Schutter, D. J., & Knyazev, G. G. (2012). Cross-frequency coupling of brain oscillations in studying motivation and emotion. Motivation and emotion, 36, 46-54.

Serino, A., Noel, J. P., Galli, G., Canzoneri, E., Marmaroli, P., Lissek, H., & Blanke, O. (2015). Body part-centered and full body-centered peripersonal space representations. Scientific reports, 5(1), 18603.

Simon, M. J., Zafra, M. A., & Puerto, A. (2019). Differential rewarding effects of electrical stimulation of the lateral hypothalamus and parabrachial complex: Functional characterization and the relevance of opioid systems and dopamine. Journal of Psychopharmacology, 33(12), 1475-1490.

Smith, D. W., & Keil, A. (2015). The biological role of the medial olivocochlear efferents in hearing: separating evolved function from exaptation. Frontiers in systems neuroscience, 9, 12.

Steiner, J. E., Glaser, D., Hawilo, M. E., & Berridge, K. C. (2001). Comparative expression of hedonic impact: affective reactions to taste by human infants and other primates. Neuroscience & Biobehavioral Reviews, 25(1), 53-74.

Todd, N. P., & Lee, C. S. (2015). The sensory-motor theory of rhythm and beat induction 20 years on: a new synthesis and future perspectives. Frontiers in human neuroscience, 9, 444.

Tort, A. B., Ponsel, S., Jessberger, J., Yanovsky, Y., Brankačk, J., & Draguhn, A. (2018). Parallel detection of theta and respiration-coupled oscillations throughout the mouse brain. Scientific reports, 8(1), 6432.

Von Hofsten hoofdstuk 4 ‘on the early development of action, perception and cognition’ in Lacerda, F., Von Hofsten, C., & Heimann, M. (2000). Emerging cognitive abilities in early infancy. Psychology Press.

Wood, K. C., & Bizley, J. K. (2015). Relative sound localisation abilities in human listeners. The Journal of the Acoustical Society of America, 138(2), 674-686.

Wu, C., Stefanescu, R. A., Martel, D. T., & Shore, S. E. (2015). Listening to another sense: somatosensory integration in the auditory system. Cell and tissue research, 361, 233-250.